ימי הבית הראשון
התצוגה עוקבת אחר האירועים המשמעותיים שחלו בירושלים בתקופת הבית הראשון: בחירתה של ירושלים לעיר בירה על ידי דוד המלך, ושגשוגה בימי שלטונו של שלמה המלך והתבססותה כמרכז שלטוני ודתי, תיאור מאמציהם של מלכי ירושלים לעמוד בפני צלן הכבד של ממלכות מסופוטמיה שביקשו לכבוש אותה, כיבוש העיר לבסוף על ידי נבוכדנצר והגליית עם ישראל לבבל (שנת 586 לפנה"ס).
ירושלים, היא עיר דוד
דוד המלך בחר בירושלים לבירה של ממלכת ישראל. על חורבות העיר היבוסית בנה דוד את מצודת ציון. ירושלים, היא עיר דוד, השתרעה על פני שטח קטן על גבעה מדרום להר המוריה.
ירושלים בימיו של דוד המלך טרם בניית המקדש הראשון
דיורמה
המלך שלמה ומלכת שבא
בימי שלטונו של המלך שלמה הייתה ארץ ישראל למעצמה מסחרית משגשגת. סוסים, מרכבות, זהב ואוצרות הובאו אליו ממרחקים. אומנים מארצות נכר עסקו במלאכת בנייתם של ארמון המלך והמקדש. שליטי העולם הגדול באו גם הם לארץ ישראל, כדי לפגוש את המלך הנודע כחכם באדם.
מלכת שבא מבקרת את שלמה המלך
איור בכתב יד אתיופי, המאה ה-15, פקסימיליה, באדיבות הספרייה הלאומית, פריז